La transferencia vertical y horizontal de genes dio forma a la colonización de plantas y la degradación de la biomasa en el género de hongos Armillaria.
Microbiología de la naturaleza (2023)Citar este artículo
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El género de hongos Armillaria contiene patógenos necrotróficos y algunos de los organismos terrestres más grandes que causan enormes pérdidas en diversos ecosistemas, pero aún no se sabe cómo desarrollaron la patogenicidad en un clado de degradadores de la madera predominantemente no patógenos. Aquí mostramos que las especies de Armillaria, además de las duplicaciones de genes y los orígenes de genes de novo, adquirieron al menos 1.025 genes a través de 124 eventos de transferencia horizontal de genes, principalmente de Ascomycota. La transferencia horizontal de genes podría haber afectado la degradación de la biomasa vegetal y la capacidad de virulencia de Armillaria, y proporciona una explicación para su inusual estrategia de descomposición de la madera similar a la pudrición blanda. Los datos combinados de expresión de múltiples especies revelaron una amplia regulación de genes adquiridos horizontalmente y relacionados con la descomposición de la madera, supuestos factores de virulencia y dos nuevas proteínas pequeñas secretadas inducidas por patogenicidad conservadas, que indujeron necrosis en la planta. En general, este estudio detalla cómo la evolución entrelazó genes heredados horizontal y verticalmente en rasgos adaptativos complejos de degradación de la biomasa vegetal y patogenicidad en importantes patógenos fúngicos.
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Los nuevos ensamblajes genómicos y las anotaciones generadas en este estudio se depositan en el Proyecto 1000 Fungal Genome en JGI Mycocosm (https://mycocosm.jgi.doe.gov/Armillaria/Armillaria.info.html) y en DDBJ/EMBL/GenBank bajo el números de acceso PRJNA463936, PRJNA500536, PRJNA500837, PRJNA519860, PRJNA519861, PRJNA571622, PRJNA677793 y PRJNA677794. Los nuevos conjuntos de datos de RNA-seq utilizados en este estudio se depositan en el Archivo Ómnibus de Expresión Genética del Centro Nacional de Información Biotecnológica en https://www.ncbi.nlm.nih.gov/geo/. El número de acceso para el ensayo in planta entre A. luteobubalina y E. grandis es PRJNA975488 o GSE233220. Para el ensayo de invasión del tallo, los números de acceso son PRJNA972908 para A. ostoyae y PRJNA972989 para A. borealis. Los árboles de genes validados filogenéticamente y los mapas de calor de expresión genética para varias familias de genes para los seis conjuntos de datos de RNA-seq utilizados en este estudio se pueden encontrar en el repositorio de Figshare en https://figshare.com/articles/dataset/Gene_trees/22730534 y https:/ /figshare.com/articles/figure/Gene_expression_heatmaps/22778477?file=40472333 respectivamente. Los datos originales se proporcionan con este documento.
Los códigos asociados con los análisis y la visualización de datos están disponibles en https://github.com/nehasahu486/Armillaria-phylogenomics/tree/main.
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Descargar referencias
Reconocemos el apoyo del programa 'Momentum' de la Academia de Ciencias de Hungría (contrato n.º LP2019-13/2019 a LGN), el Consejo Europeo de Investigación (subvención n.º 758161 a LGN), así como la Red de Investigación Eotvos Lorand (SA- 109/2021). GS agradece el apoyo de la Oficina Nacional de Investigación, Desarrollo e Innovación de Hungría (GINOP-2.3.2-15-2016-00052). El trabajo (propuestas: https://doi.org/10.46936/10.25585/60001060 y https://doi.org/10.46936/10.25585/60001019) realizado por el Instituto Conjunto del Genoma del Departamento de Energía de EE. UU. (DOE) (https:/ /ror.org/04xm1d337), una instalación para usuarios de la Oficina de Ciencias del DOE, cuenta con el apoyo de la Oficina de Ciencias del DOE de EE. UU. operada bajo el contrato no. DE-AC02-05CH11231. La investigación se realizó en colaboración con el Centro Central de Genómica y Bioinformática del Centro de Investigación Szentágothai de la Universidad de Pécs. Ian Hood y Pam Taylor (Scion Research, New Zealand Forest Research Institute Ltd.) proporcionaron amablemente la cepa A. nova-zealandiae 2840. D. Lindner (Forest Products Laboratory, EE. UU.) compartió amablemente cepas de A. borealis y A. ectypa para la secuenciación. Agradecemos el permiso de G. Bonito para utilizar el genoma de Flagelloscypha sp.
Huei-Mien Ke
Dirección actual: Departamento de Microbiología, Universidad de Soochow, Taipei, Taiwán
Centro de Investigaciones Biológicas, Unidad de Biología Sintética y de Sistemas, Szeged, Hungría
Neha Sahu, Zsolt Merényi, Bálint Balázs, Máté Virágh & László G. Nagy
Escuela de Doctorado en Biología, Facultad de Ciencias e Informática, Universidad de Szeged, Szeged, Hungría
Neha Sahu y Simang Champramary
Grupo de Genómica Funcional y Bioinformática, Facultad de Silvicultura, Instituto de Gestión de Recursos Forestales y Naturales, Universidad de Sopron, Sopron, Hungría
Boris Indic, Simang Champramary y György Sipos
Instituto Hawkesbury para el Medio Ambiente, Universidad Western Sydney, Richmond, Nueva Gales del Sur, Australia
Johanna Wong-Bajracharya, Tori-Lee Monk, Alexie Papanicolaou y Jonathan Plett
Instituto Agrícola Elizabeth Macarthur, Departamento de Industrias Primarias de Nueva Gales del Sur, Menangle, Nueva Gales del Sur, Australia
Johanna Wong-Bajracharya y Krista L. Plett
Centro de Investigación de Biodiversidad, Academia Sínica, Taipei, Taiwán
Huei-Mien Ke & Isheng Jason Tsai
Instituto Conjunto del Genoma del Departamento de Energía de EE. UU., Laboratorio Nacional Lawrence Berkeley, Berkeley, CA, EE. UU.
Steven Ahrendt, Anna Lipzen, Bill Andreopoulos, Jasmyn Pangilinan, Kerrie Barry, Kurt LaButti, Maxim Koriabine, Mi Yan, Robert Riley e Igor V. Grigoriev
Departamento de Microbiología, Facultad de Ciencias e Informática, Universidad de Szeged, Szeged, Hungría
Sándor Kocsubé
Grupo de investigación de mecanismos de patogenicidad fúngica ELKH-SZTE, Universidad de Szeged, Szeged, Hungría
Sándor Kocsubé
Arquitectura y función de macromoléculas biológicas (AFMB), CNRS, Universidad de Aix-Marseille, Marsella, Francia
Elodie Drula
INRAE, UMR 1163, Biodiversidad y biotecnología de hongos, Marsella, Francia
Elodie Drula
DTU Bioingeniería, Universidad Técnica de Dinamarca, Kongens Lyngby, Dinamarca
Bernard Henrissat
Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad Rey Abdulaziz, Jeddah, Arabia Saudita
Bernard Henrissat
Universidad de Lorena, INRAE, UMR 1136 'Interacciones árbol/microorganismo', INRAE Grand Est Centre – Nancy, Champenoux, Francia
Francisco M. Martín
Departamento de Biología, Sección de Ecología Terrestre, Universidad de Copenhague, København Ø, Dinamarca
Christopher Bugge más duro
Departamento de Biociencias, Universidad de Oslo, Blindern, Oslo, Noruega
Christopher Bugge más duro
Instituto Federal Suizo de Investigación WSL, Birmensdorf, Suiza
Daniel Rigling
Facultad de Ciencias Biológicas, Edificio de Ciencias Biológicas, Universidad de Bristol, Bristol, Reino Unido
Kathryn L. Ford y Gary D. Foster
Departamento de Biología Vegetal y Microbiana, Universidad de California Berkeley, Berkeley, CA, EE. UU.
Ígor V. Grigoriev
Departamento de Fitopatología, Universidad Estatal de Ohio, Columbus, OH, EE. UU.
Jason ranura
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NS, LGN, JP y GS concibieron el estudio. NS, BI, JW-B., ZM, KLP y JP llevaron a cabo los experimentos de laboratorio, incluido el aislamiento de ADN/ARN para la secuenciación del genoma y el transcriptoma. NS, ZM, BI, H.-MK, SK, ED, BB, BH, MV, SC, IJT, JS y LGN llevaron a cabo análisis de datos. ED y BH anotaron CAZymes para los genomas no disponibles en JGI Mycocosm. NS, JS, ZM, SK y LGN analizaron eventos HGT. SA, T.-LM, AL, BA, JP, AP, KB, KL, MK, MY, RR e IGV realizaron la secuenciación, el ensamblaje y la anotación del genoma. JP y KLP realizaron la validación experimental de PiSSP. KLF y GDF contribuyeron con cepas a la secuenciación del genoma. CBH aportó datos genómicos. LGN, NS, JP, FMM, JS, SK, GS y DR escribieron el manuscrito. Todos los autores revisaron, verificaron y aprobaron el manuscrito.
Correspondencia a László G. Nagy.
Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
Nature Microbiology agradece a Jonathan Schilling y a los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Los informes de los revisores pares están disponibles.
Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.
a) Duplicaciones (verde) y pérdidas (rojo) en cada nodo para Dataset1. Los valores de soporte de Bootstrap inferiores a 80 se muestran en azul. b) Evaluación de elementos transponibles para Armillaria y Physalacriaceae.
Datos fuente
Términos GO significativamente enriquecidos en los 1473 ortogrupos, inferidos por 2913 duplicaciones en Armillaria MRCA. El análisis de enriquecimiento de GO se realizó mediante la prueba de Fisher unilateral con el algoritmo Weight01 en el paquete topGO (R), con un valor de p ≤ 0,05 considerado significativo. El eje X muestra el porcentaje de genes significativos del número total de genes, el eje Y muestra los valores de p. El azul muestra valores p más bajos y el rojo muestra valores p más altos. Los términos GO que tenían al menos un 30% de genes significativos del número total de genes se mencionan en el gráfico (consulte la Tabla complementaria 2 para obtener la lista completa de términos GO enriquecidos).
Datos fuente
PCA filogenéticos y sus respectivos factores de carga para familias de genes PCWDE. Las abreviaturas de las especies están coloreadas según los modos nutricionales.
Datos fuente
Gráfico de violín que muestra la expresión genética de genes HT y VT filogenéticamente validados en el transcriptoma de desarrollo del cuerpo fructífero de A. ostoyae. El eje Y muestra los valores de expresión transformados log2 y el eje X muestra las comparaciones de muestras para cada experimento.
Datos fuente
Configuración para los nuevos experimentos de RNA Seq utilizados en este estudio. a) Configuración para el experimento de curso temporal. b) Configuración para el ensayo de invasión del tallo.
El mapa de calor muestra proporciones de enriquecimiento para 23 grupos de genes ('Ergotiona: eliminado debido a la falta de enriquecimiento) a partir de datos agregados de expresión genética diferencial en 6 experimentos (a - genes regulados positivamente, b - genes regulados negativamente). El eje Y muestra la comparación de muestras para cada conjunto de datos, con el número de DEG mostrado como un diagrama de barras a la derecha. En el mapa de calor, los colores más cálidos significan índices de enriquecimiento más altos (para obtener una lista completa de los índices de probabilidades, consulte la Tabla complementaria 5).
Datos fuente
Mapas de calor que muestran la expresión genética a lo largo del tiempo en A. luteobubalina para familias de genes relacionados con la supresión inmune del huésped, el estrés oxidativo, la desintoxicación y la citotoxicidad. Los colores más cálidos representan una mayor expresión.
Datos fuente
A) El mapa de calor muestra cambios log2 veces para los SSP anotados, regulados al alza en al menos un punto temporal. El rojo muestra un logFC más alto y el azul un logFC más bajo; seguido de la matriz de presencia/ausencia de homólogos en 131 especies (Conjunto de datos 2). El eje X muestra los ID de proteína tanto para el mapa de calor como para la matriz de presencia/ausencia. El eje Y muestra comparaciones de muestras en el mapa de calor; y orden de especies en matriz de presencia/ausencia.
Datos fuente
a) Resumen de números de copia del ortogrupo OG0000784, que comprende PiSSP Armlut1_1348401. b) Alineación de secuencias múltiples recortada de proteínas en OG0000784.
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a) Resumen de números de copia del ortogrupo OG0000401, que comprende PiSSP Armlut1_1165297. b) Alineación de secuencias múltiples recortada de proteínas en OG0000401.
Datos fuente
Higos suplementarios. 1–12 y Nota 1.
Nuevos genomas de Armillaria, lista de especies en cada conjunto de datos utilizado en este estudio y sus respectivos árboles de especies.
Genes enriquecidos en duplicaciones de Armillaria y genes centrales novedosos en el clado de Armillaria.
CAZymes y PCWDE identificados en el conjunto de datos 2, números de copias de PCWDE basados en sustrato en cada especie, cargas de PCA de PCA filogenético, OG CAZy co-enriquecidos y su arquitectura de dominio.
Los HGT en Physalacriaceae que utilizan IA y validación filogenética forman árboles genéticos.
DEG en seis experimentos de RNA-seq y odds ratio para diferentes categorías funcionales.
Datos de expresión de SSP de A. luteobubalina en el ensayo in planta y factores de virulencia y recuentos de OG en ensayos de invasión del tallo.
Datos estadísticos para las estadísticas del genoma en la Fig. 1.
Datos estadísticos para el diagrama de caja en la Fig. 2b.
Datos estadísticos para la Fig. 3a,c.
Datos estadísticos para la Fig. 4a,b.
Imágenes en bruto sin procesar para la Fig. 5b.
Datos estadísticos para datos ampliados Fig. 1b.
Datos estadísticos para datos extendidos Fig. 2.
Datos estadísticos para datos extendidos Fig. 3.
Datos estadísticos para la trama de violín en Datos extendidos Fig. 4.
Datos estadísticos para datos ampliados Fig. 6a,b.
Datos estadísticos para datos extendidos Fig. 7.
Datos estadísticos para datos extendidos Fig. 8.
Datos estadísticos para datos ampliados Fig. 9b.
Datos estadísticos para datos ampliados Fig. 10b.
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Sahu, N., Indic, B., Wong-Bajracharya, J. et al. La transferencia vertical y horizontal de genes dio forma a la colonización de plantas y la degradación de la biomasa en el género de hongos Armillaria. Microbiol natural (2023). https://doi.org/10.1038/s41564-023-01448-1
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Recibido: 10 de noviembre de 2022
Aceptado: 11 de julio de 2023
Publicado: 07 de agosto de 2023
DOI: https://doi.org/10.1038/s41564-023-01448-1
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